Olvídense del viejo sexo entre dos, del moderado trío e incluso del encuentro swinger entre miembros de dos parejas. Todo eso es ya una cosa del pasado. Hoy sabemos que el sexo siempre es grupal, por lo que la definición de Wikipedia de “orgía”, que hace necesaria la presencia de seis o más participantes, se aplicaría a cualquier encuentro sexual que hayamos mantenido o vayamos a mantener. Claro que serán orgías más osadas de lo que habrán imaginado las mentes más lujuriosas: en lugar de limitarse a la presencia de humanos, cada vez que tenemos sexo con otra persona de nuestra especie están también involucrados muchos organismos no humanos. Bacterias, hongos, protozoos, algas unicelulares y virus, a los que denominamos “microorganismos” por su pequeño tamaño, son partícipes de nuestra vida sexual que hoy no podemos dejar de lado. Eso sostienen, entre otras cosas, varios investigadores liderados por la ecóloga evolutiva Melissah Rowe, de la Universidad de Oslo.
El artículo publicado recientemente en la revista Trends in Ecology & Evolution viene a poner las cosas en orden en el campo sexual y reproductivo. La microbiología ha sido protagonista de uno de las más grandes cambios de paradigma de las ciencias biológicas de los últimos tiempos: habiéndose apartado de la visión de las bacterias y otros microorganismos como agentes de enfermedades, hoy se sostiene que las comunidades de microbios que viven en nosotros son esenciales para la vida saludable y que múltiples funciones, desde la digestión hasta la modulación de moléculas que impactan en nuestro comportamiento, requieren que esta comunidad de microorganismos que nos habita, denominada microbiota, esté en un sano equilibrio. Fue así que se empezó a observar múltiple evidencia sobre la importancia de la microbiota intestinal –que incluso incide en una compleja comunicación en ambos sentidos entre el cerebro y el intestino–, la de la piel, y la de la boca y la vía oral. Como ya ha sucedido antes, la ciencia avanza más rápido en cualquier parte del organismo antes que allí donde los humanos hemos construido socialmente un conflicto cultural: el sexo. La publicación del artículo de Rowe y sus colegas propone que es tiempo de estudiar el microbioma reproductivo con la misma fuerza, dedicación y fascinación que los mencionados.
La vida en comunidad
Así como Charles Darwin borró de forma irreversible la línea que separaba a los seres humanos del resto de los organismos vivos del planeta, el estudio de la microbiota hizo añicos la idea de que en la naturaleza lo que domina es la competencia entre los individuos y las especies: todos los organismos pluricelulares somos una comunidad de distintas células con el mismo material genético –a las que denominamos “nuestras”– y de varias comunidades de microorganismos que, si bien tienen otros ADN, no haríamos mal en llamar “nuestras” también. Sin esta vida en simbiosis –con recurrentes conflictos que ocasionalmente causan enfermedades o problemas– no seríamos lo que somos ni haríamos lo que hacemos.
“Los animales y las plantas viven y evolucionan en un mundo dominado por microbios, y albergan una diversidad de comunidades de microorganismos en y sobre sus cuerpos”, dice el artículo, y recuerda que antes se veía a las bacterias y los hongos que viven en comunidad con nosotros “desde una perspectiva patológica”. Las cosas han cambiado, sostienen, y hoy “es ampliamente aceptado que la relación entre el huésped y los microbios abarca un continuo que va desde lo perjudicial hasta lo beneficioso”. Esta visión, en la que la influencia de la microbiota en la salud, la fisiología, el desarrollo y hasta el comportamiento del huésped hacen que esa comunidad se vea “como una parte integral del fenotipo del huésped”, es la que ha llevado a que muchos se refieran ya a la mayoría de los seres pluricelulares como “holobiontes”, es decir, que consideran como una unidad al organismo huésped junto con su comunidad de microbios, tanto permanentes como transitorios.
“La mayor parte de la investigación se ha centrado en el microbioma de la piel, boca e intestinos, mientras que se sabe relativamente poco sobre el microbioma reproductivo”, señalan los autores. Esta omisión les resulta llamativa teniendo en cuenta “el conocimiento por largo tiempo de la presencia de microbios en los sistemas reproductivos de hembras y machos, notablemente de manifiesto en el contexto de las enfermedades de transmisión sexual”. Por lo tanto, en el trabajo se proponen revisar la evidencia existente para “demostrar que los microbiomas reproductivos pueden tener efectos significativos sobre la función reproductiva y el desempeño de machos y hembras”. En la bibliografía revisada incluyen estudios tanto de mamíferos, aves e insectos como de los humanos, una de las pocas especies que tienen sexo más allá del fin reproductivo (en el arte de tener sexo por placer y para dirimir conflictos, los chimpancés bonobos nos llevan una gran ventaja).
El artículo, si bien enfocado a temas evolutivos, es claro y conciso, al punto de que incluye una definición de qué entienden los autores por microbioma reproductivo: “En sentido amplio, el microbioma reproductivo puede ser definido operativamente como el microbioma que incluye bacterias, virus y algas unicelulares, protozoos y hongos, viviendo en o sobre cualquier estructura, órgano, fluido o tejido de un huésped que típicamente esté en contacto con los gametos (o los análogos de los gametos, como el polen o los gametofitos) o con el tracto reproductivo u órganos de otro individuo a través del apareamiento, desove o polinización”.
Diferencias según sexo y animales
Los investigadores señalan que “se han estudiado patrones de variación para algunos microbiomas reproductivos femeninos, debido en parte a un interés en comprender la transferencia microbiana madre-hijo”, y afirman que, en humanos, “la composición de microbioma varía a través del tracto reproductivo femenino (por ejemplo, vagina, cuello uterino, útero, trompas de Falopio y fluido folicular)”. Al respecto, encuentran curioso que “el microbioma vaginal humano es un entorno de baja diversidad, dominado por bacterias del género Lactobacillus, mientras que en otros mamíferos estos rara vez constituyen más de 1% del microbioma vaginal”.
La variabilidad del microbioma reproductivo femenino –ponen como ejemplo que en los primates el microbioma vaginal cambia con la edad, la fase de la historia de vida, la menstruación y el embarazo– los lleva a afirmar que las observaciones “están revolucionando nuestra comprensión del sistema reproductivo femenino y la salud reproductiva, y hemos cambiado la percepción del tracto reproductivo femenino como un ambiente estéril”. En ese sentido, es cuanto menos extraño que no mencionen en el artículo las investigaciones sobre cómo el parto por cesárea afecta al microbioma del recién nacido y afecta negativamente a su sistema inmunológico. Lo que sí mencionan es que “menos atención se le ha prestado al microbioma reproductivo de los machos”, y afirman que se sabe que “la eyaculación de varias especies es huésped de microorganismos” y que la eyaculación humana “es caracterizada por albergar comunidades de microbios de baja biomasa”. También señalan que en los humanos “el microbioma del semen es más diverso (mayor riqueza de especies) y exhibe mayor uniformidad de especies que el de la vagina, aunque las dos comunidades comparten taxones”.
Algunos efectos
Al revisar la evidencia disponible en la literatura científica, Rowe y su equipo confeccionan un cuadro con algunas interacciones entre microbios y sus huéspedes reportadas, tanto en humanos como en otros animales. Por ejemplo, en el caso de los machos humanos, aquellos con cantidades elevadas de determinadas bacterias en su semen son más proclives a ser infértiles. In vitro se ha visto que la presencia de la bacteria Escherichia coli reduce la motilidad de los espermatozoides y ocasiona daños morfológicos, y que la presencia de Bacteroides ureolyticus “aumenta significativamente el porcentaje de esperma con daño en el ADN”. También se ha encontrado que la presencia de Lactobacillus y Gardnerella “se ha asociado con esperma de alta calidad”, mientras que la de Prevotella y Bordetella se vincula con esperma de baja calidad.
Pero los efectos no se han reportado sólo en humanos. Pese a la escasa investigación, los autores consignan efectos en machos de ratones, jabalíes, ovejas, gallinas, pavos, grillos y ladillas. Por todo esto, los autores señalan que “cada vez se reconoce más que los microbios pueden desempeñar un papel en la disfunción espermática”, aunque advierten que “la mayoría de los estudios han examinado las bacterias y, en particular, los efectos de sólo una o unas pocas especies bacterianas”. A su juicio, si bien estos estudios de bacterias individuales son informativos, “es imprescindible estudiar el microbioma en su conjunto para desentrañar su relevancia biológica para la calidad y fertilidad del esperma masculino”.
En el caso de las hembras humanas, reportan que se ha observado que la presencia de Lactobacillus en los fluidos foliculares ováricos “fue asociada con mayores tasas de transferencia de embriones y mejoras en los resultados de embarazo en los procedimientos de fecundación in vitro, tanto en mujeres fértiles como infértiles”, mientras que la presencia de determinadas especies bacterianas, como las de los géneros Propionibacterium y Streptococcus, “se asoció con una pobre transferencia de embriones y [con] resultados negativos de embarazo”. También se ha reportado que los microbiomas del endometrio con menos de 90% de Lactobacillus y más de 10% de otras bacterias “están asociados a una reducción de la implantación de embriones como en una reducción de tasas de embarazo, mantenimiento y partos con vida”, o que “una baja riqueza y diversidad del microbioma vaginal se ha asociado con el riesgo de partos prematuros”. Como en el caso de los machos, los autores consignan también efectos reportados en hembras de otras especies, entre ellas chimpancés y gaviotas.
En ese sentido, los autores señalan que “en los mamíferos placentarios la presencia de microbios durante el embarazo se ha asociado durante mucho tiempo con infección, inflamación y complicaciones del embarazo”, aunque recalcan que progresivamente “nos estamos dando cuenta de que las comunidades microbianas son una característica típica del sistema reproductor femenino y pueden influir, tanto beneficiosa como perjudicialmente, en una gama de procesos y resultados reproductivos”.
También señalan que el impacto de la microbiota reproductiva está bastante avanzado en lo que refiere al microbioma vaginal. “Un microbioma vaginal ‘sano’ generalmente está dominado por Lactobacillus”, bacterias que “ejercen una gama de efectos promotores de la salud, incluida la formación de una barrera física contra la adhesión de patógenos, la estimulación de las defensas del huésped y la producción de ácido láctico, que muestra actividad antimicrobiana contra un gran rango de patógenos de la vagina”. De todas formas, señalan la necesidad de ver esto a la luz del avance de la disciplina, y sostienen que “si bien algunos de estos efectos microbianos se han atribuido a taxones bacterianos específicos (por ejemplo, Lactobacillus spp.), es probable que las interacciones ecológicas entre los taxones en el microbioma vaginal influyan en función del microbioma”, algo que también podría aplicarse a bacterias señaladas como patógenas.
Afectando la evolución
En el trabajo los autores proponen que el microbioma reproductivo podría ser un agente relevante en la evolución de las especies y señalan algunas evidencias primarias que permiten pensar “posibles repercusiones para los procesos evolutivos relacionados con la selección sexual y los conflictos sexuales, así como los sistemas de apareamiento y el aislamiento reproductivo”. En ese sentido, los investigadores son concluyentes: “Nosotros sostenemos que el conocimiento del microbioma reproductivo es fundamental para nuestra comprensión de la ecología evolutiva de las estrategias reproductivas y la dinámica sexual de los organismos huéspedes”.
Pero el mayor logro del artículo publicado es traer al frente el concepto del microbioma reproductivo y hacer preguntas que podrían guiar nuevas investigaciones. En un recuadro, sugerentemete titulado “preguntas pendientes”, Rowe y su equipo plantean interrogantes de gran interés, por ejemplo, si “hay un set de especies de microorganismos que esté siempre asociado con sistemas reproductivos de individuos saludables”, como parece suceder con el núcleo del microbioma de la vagina humana, y “hasta qué punto ese núcleo del microbioma es compartido por ambos sexos”. También plantean si los efectos microbianos son producidos por taxones específicos, como en las enfermedades de transmisión sexual, o por cambios más generales en la composición de la comunidad microbiana. “En otras palabras, ¿cuál es el impacto de agregar o quitar una única especie microbiana?”, interrogan en el texto. También se preguntan “cuáles son las implicaciones de los microbiomas reproductivos para la conservación o la cría en cautividad de especies amenazadas y en peligro de extinción”, y lanzan el desafío de saber si “el microbioma reproductivo de los animales cautivos difiere de sus contrapartes salvajes”, y, de ser así, “cómo podría afectar esto el éxito de los programas de reintroducción?”.
“Creo que los microbiomas reproductivos pueden ser una fuerza evolutiva importante, aún relativamente pasada por alto”, declaró Rowe en el comunicado de prensa del lanzamiento de este artículo. “Sin embargo, casi nadie está estudiando esto, especialmente en animales no humanos”, agregó. Hasta ahora, cuando pensábamos en nuestros genitales y en los microorganismos, lo primero que nos venía a la mente eran las enfermedades de transmisión sexual. Hoy la ciencia mira a las bacterias y otros organismos diminutos que viven en comunidad con nosotros de otra manera. Bienvenido el estudio del microbioma reproductivo. Librados de la visión patológica de los microorganismos, estamos en mejores condiciones para entender quiénes somos y cómo funcionamos. Y eso es imposible sin tener en cuenta el sexo, que, si es sano, es siempre grupal.
Artículo: “The Reproductive Microbiome: An Emerging Driver of Sexual Selection, Sexual Conflict, Mating Systems, and Reproductive Isolation”.
Publicación: Trends in Ecology & Evolution (2020).
Autores: Melissah Rowe, Liisa Veerus, Pal Trosvik, Angus Buckling y Tommaso Pizzari.