Estrés y sexo: peces anuales de Uruguay son una de las pocas excepciones en las que el estrés promueve la reproducción

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Seguro lo escuchaste o dijiste alguna vez. Nunca me había pasado antes. Por experiencia lo sabemos: el estrés no es un buen aliado del sexo. Es cierto que a veces un poco de adrenalina condimenta el asunto, pero el estrés prolongado está relacionado con la disminución del deseo sexual, problemas para alcanzar el orgasmo, interferencias en lograr la erección o la lubricación y otro montón de inconvenientes para disfrutar aquello que nos encanta.

En teoría, ante factores ambientales adversos, que por tanto se consideran estresores, el organismo se prepara, mediante la secreción de distintas hormonas y neurotransmisores, para responder a la amenaza. Algunas de esas hormonas son la conocida adrenalina, que nos predispone a la respuesta de enfrentamiento o huida –¿en el sexo sería encarar o irse al mazo?–, pero no es la única. Otras hormonas, los glucocorticoides, como el cortisol, aumentan el azúcar en sangre y aceleran el metabolismo de carbohidratos y lípidos para que el cuerpo disponga de más energía, quitándosela a otras tareas, como al sistema inmune, la digestión... o el sexo. Eso también más o menos lo sabemos: cuando estamos estresados bajamos las defensas y los herpes tienen vía libre para invadir labios y otras regiones, la comida nos cae mal y no siempre estamos de ánimo para tener ese sexo relajante que tanto bien nos haría.

En biología el paradigma sería entonces ese: más estrés, menos sexo. Es algo que le sucede a la gran mayoría de los animales, sean humanos, chimpancés, orangutanes, horneros o de una lista interminable de especies. “Una de las cosas que aprendemos apenas entramos a la Facultad de Ciencias es que en biología la excepción a la regla es la regla”, dice Carlos Passos, que hasta hace poco trabajaba en la sección Etología de esa facultad y que es el primer autor de un artículo que se acaba de publicar con una fascinante excepción a esta regla.

Con el título “El estrés promueve la reproducción en el pez anual Austrolebias reicherti”, el trabajo fue publicado en la revista Animal Behaviour en coautoría con sus colegas de sección Federico Reyes, Bettina Tassino y Ana Silva, Laura Quintana, del Instituto de Investigaciones Biológicas Clemente Estable, y Ceclilia Jalabert, de la Universidad de Columbia Británica, de Canadá.

¿Por qué estos peces que viven en charcos temporales que se secan al menos una vez al año aumentan su frenesí sexual cuando están estresados? ¿Cómo lo sabemos? Dada nuestra vida moderna llena de estrés, ¿deberíamos envidiarlos?, ¿tenemos algo para aprender de ellos? Sea como sea, hay algo que queda claro: las austrolebias, de las que en Uruguay hay más de una docena de especies endémicas, no paran de maravillarnos. Porque así como son excepcionales en esto del estrés y el sexo, lo son en muchas otras cosas. Así que fuera medias y zapatos y, sin estrés, vamos a entrar al charco de las Austrolebias reicherti, pececitos que viven sólo en la cuenca de la laguna Merín, en el este de nuestro país, y que, como todos los peces anuales, tienen una vida rápida de sexo agónico y sin pausa.

Estrés, sexualidad y pandemia

“Siempre tendemos a llevar las cosas al ser humano, algo que está bien, pero si eso se hace con cuidado”, dice Passos desde Maldonado, donde por el momento se ha alejado de su actividad en la Facultad de Ciencias y de la investigación. Es como si ya, mientras lo entrevisto, hubiera leído toda la introducción de esta nota. Y es cierto, es casi imposible no ceder a la tentación de pensar el sexo –pero también el gusto, el olfato, el tiempo y tantas otras cosas– con base en nuestras experiencias humanas. Pero también es cierto que pensar el mundo es pensarnos. Y Passos logra hacerlo.

“Estuve pensando en la relación de lo que vimos en este trabajo con cuestiones de la pandemia. Chequeé qué había pasado en este último año con la tasa de natalidad mundial, y se reportó que hubo una caída importantísima. Esto tiene mil puntas, mil factores, pero uno piensa que un evento sumamente estresante como este sin duda pega también en nuestra reproducción, un efecto mediado por estas cosas, por estas secreciones de corticoides”, reflexiona. Otros trabajos hablan de una disminución de las relaciones sexuales de las personas durante tramos de la pandemia, especialmente las cuarentenas, y de su impacto en la salud de la población.

“Yo me animaría a hipotetizar que en el último año los niveles de testosterona disminuyeron. Si se quiere, este es un año que se presta para ver el efecto de estas cosas raras y extraordinarias que nos están pasando. Yo me desvinculé de la investigación, pero sin duda que hay mil puntas para relacionar esto del estrés y la reproducción en este evento de pandemia”, sostiene Passos. Pero volvamos a las austrolebias.

Para un pez anual que vive en un charco temporal, es decir, que se forma en el otoño y que se seca al llegar el verano, el agente estresante no es una pandemia, sino las condiciones ambientales que día a día se vuelven más adversas: el agua comienza a evaporarse y baja la profundidad del charco, la temperatura se eleva, el espacio se reduce, falta el oxígeno, el fin se avecina. Cuando se seque el charco todas las austrolebias que vivían en él habrán fallecido. Pero tienen un truco: para burlar a la muerte, desde las pocas semanas de su nacimiento, las austrolebias no hacen otra cosa que comer y entregarse al sexo. Es un sexo distinto al nuestro: si bien tienen todo un cortejo y un pavoneo, no hay cópula: el macho bailotea con sus colores frente a la hembra, la invita a depositar sus huevos en el lecho del charco, y luego él los fecunda rociándolos con su esperma. Los huevos depositados en el fondo del charco no sólo son capaces de resistir que se seque por completo, sino que necesitan que lo haga. Con el descenso de temperatura y las lluvias del otoño, el charco volverá a llenarse y los huevos eclosionarán. Varios cientos de austrolebias poblarán un charco en el que no encontrarán más rastro de sus padres que su propia existencia. Eso sí es una vida estresada.

Contra el dogma

“En la mayoría de las especies el cortisol produce una caída de los niveles de testosterona y todo lo que está relacionado con la actividad sexual, ese es el dogma general”, dice Passos. Y por eso lo importante de su trabajo: nos permite pensar otras formas de vida por fuera del dogma, otros mundos que están en este. “Hay algunos casos que son excepciones, por ejemplo el de los salmones, que nadan a contracorriente en una situación sumamente estresante, y creo que eso es muy rico, porque creo que cuando estudiás excepciones a la regla es cuando entendés la regla”, comenta Passos.

“En este estudio evaluamos, por primera vez en peces anuales, si la reproducción se ve favorecida por niveles elevados de glucocorticoides”, dice el trabajo publicado. Allí los autores dan cuenta de investigaciones realizadas tanto en el campo como en el laboratorio que comenzaron en salidas a charcos en el otoño de 2016. Muestrearon ejemplares tanto machos como hembras de Austrolebias reicherti a los dos meses de que eclosionaran sus huevos, cuando los charcos están rebosantes de agua, y luego a los cinco meses de la eclosión, cuando el charco ya está en sus últimos días ante la despiadada llegada del verano. De esos ejemplares muestreados obtuvieron información de su condición, y su tamaño, así como de índices que se calculan a partir del peso de las gónadas o del hígado respecto del peso total. En machos también se obtuvieron muestras de sangre en que se analizó, no a nivel individual, sino a entre cinco y ocho peces por charco –en pool–, el nivel de cortisol, la hormona que decidieron mirar como indicador del estrés.

No contentos con estos datos, también decidieron realizar experimentos en su laboratorio. Para ello emplearon peces de la misma especie que fueron criados en la Facultad de Ciencias. 55 machos y 32 hembras adultos se dividieron en dos grupos experimentales. A unos les darían una solución de glucocorticoides durante siete días y a otros, que serían el grupo de control, no. Luego colocaron a machos y hembras en parejas y observaron y grabaron su comportamiento de cortejo. Dado que los machos de las Austrolebias reicherti tienen despliegues azulados, tanto para enfrentarse a otros machos como para cortejar, y dado que ese azulado que los hace vistosos se incrementa durante el cortejo y otros contextos sociales, también midieron el brillo, el tono y la saturación de ese azul.

Lo que vieron tanto en el campo como en el laboratorio confirmó que estaban ante unos peces a los que no les gusta seguir las reglas.

Peces punk que viven a su manera

Como bien dijo Martín Otheguy –colega de esta sección de la diaria–, las austrolebias cumplen bien con la premisa punk de vivir rápido y morir joven. Ahora su perfil punk también las hacía ir contra las reglas dominantes.

En el campo constataron que a medida que los charcos se secaban, los niveles de cortisol de los machos eran “significativamente mayores” que en los muestreos cuando el agua rebosaba. Las hembras sí mostraron un claro efecto del cortisol en su respuesta reproductiva, ya que dedicaron más recursos a sus gónadas y a sus hígados (que en las hembras están relacionados con la producción de viteloginina para las huevas), algo que no se vio en los machos. Sin embargo, en el laboratorio fueron ellos los que se lucieron. Literalmente.

Por un lado, tras un tratamiento de diez días vieron que el cortisol se duplicó en los machos tratados en comparación con los del grupo de control. Más importante aún, observaron que el tratamiento con cortisol “produjo un cambio sorprendente en el comportamiento de cortejo masculino y en el patrón de coloración”. El cortejo de los machos de estas austrolebias se compone de un baile alocado en el que realizan exhibiciones laterales, sacudidas de aletas, “exhibiciones sigmoides con ondulaciones corporales rápidas” que harían empalidecer al paso lunar de Michael Jackson y que terminan con una invitación a la hembra para ir al fondo del charco. Para ello, el macho reicherti “coloca su hocico en el sustrato en un ángulo de 45-90° y ondula vigorosamente su cuerpo”, en un “comportamiento muy llamativo e inequívoco que indica su motivación reproductiva”, consigna el trabajo.

Bien, los machos que recibieron esta hormona del estrés pasaron “significativamente más tiempo haciendo sus exhibiciones de cortejo” que los del grupo de control, e invitaron al fondo a las hembras “con mayor rapidez y frecuencia” que los machos no estresados. Si los machos estresados de Austrolebias reicherti pudieran hablar, tal vez dirían hasta avergonzados “te juro que esto nunca me había pasado antes, no soy de tirar viajes tan seguido”.

En cuanto al color, las marcas azules de los machos estresados resultaron más brillantes y saturadas que las de los que no habían recibido el cortisol. Por todo eso, los investigadores concluyen que en su estudio encontraron “en los peces anuales una de las excepciones más claras a la regla del estrés como inhibidor de la reproducción”. El trabajo es también “el primer estudio que utiliza las ventajas del sistema de modelo de peces anuales para evaluar la relación entre el estrés y la reproducción, el primer informe de los niveles de cortisol en peces anuales y el primero en demostrar una influencia positiva del estrés en la reproducción que coincide con los niveles de cortisol, tanto en entornos naturales como de laboratorio”.

Acostumbradas a ser excepcionales

Lo visto en relación con el estrés no es la primera gran excepción que Passos y sus colegas observan en las Austrolebias reicherti.

“Si bien hay excepciones, en una gran mayoría de especies son las hembras las que tienen preferencias sexuales, es decir las que eligen a su pareja. Es el macho el que compite y la hembra la que selecciona”, explica Passos. Como habrán imaginado, las austrolebias hicieron una vez más honor a su tradición de ser distintas.

“Vimos que en los peces anuales esto de que el macho compite y la hembra selecciona no siempre es así. Al inicio de la estación, cuando empieza a formarse el charco, las hembras tienen marcadas preferencias sexuales. Pero en unos meses, cuando el charco se está por secar y les quedan 20 días de vida, las hembras pierden totalmente la selectividad”. Lo que observaron fue motivo de otra publicación científica que también llamó la atención. “A eso nosotros le llamamos, un poco jugando, el efecto discoteca. Cuando llegan las cinco de la mañana en una discoteca es como la hora del vale todo, ya no se es tan selectivo”, dice el investigador, quien, apellidado Passos, hace bien en bautizar “efecto” un lugar donde la gente practica pasos de baile.

Ese trabajo anterior fue el que los llevó a plantearse las preguntas que empiezan a responder en este. “Vimos un mecanismo evolutivo que afectaba las preferencias sexuales y nos preguntamos cuáles serían las causas fisiológicas, lo que nos llevó a pensar si el cortisol podría tener algo que ver”. Hoy Passos dice que tiene un cuentito “que más o menos cierra”.

“El cuento arranca en esa variación de la selección sexual, a lo largo de la estación, de acuerdo con los momentos en que viven y la predicción de que el charco se va a secar y más vale aparearse con quien sea. Incluso al final de la estación llegan a hibridar, ya no les importa ni la especie. Eso es fascinante. Y el mediador fisiológico de todo esto hallamos que es el cortisol, y nos cierra un cuentito que, si bien hay que seguir explorando, está genial”.

Las Austrolebias reicherti viven únicamente en charcos temporales del este del país, en la cuenca de la laguna Merín. Comparten esos charcos con otros peces anuales bastante similares, pero cuyos machos tienen, por decir algo que los diferencie rápidamente, unas pecas azuladas: las Austrolebias charrua. Passos y su gente observaron que cuando los charcos se están secando, las hembras se aparean igual con machos de las otras especies.

“La reproducción implica una inversión de energía y recursos. Si vos estás en un momento con mucho futuro, mediás esa inversión. Estos bichos se reproducen todos los días, pero lo hacen manteniendo sus reservas energéticas. Sin embargo, cuando llegan a un nivel sumamente estresante que señaliza que se les termina la vida, que ya no hay para qué guardar energía, ahí hacen el clic y toda la energía va para la reproducción, a expensas de la supervivencia. En un mes se degradan totalmente, son peces ulcerosos, con parásitos, desmejorados y con el sistema inmune totalmente deprimido, porque apuestan todo a la reproducción”, cuenta Passos.

Disco dancers lookeados, ¿para qué?

Cuando el charco se está por secar, hay un estrés ambiental que afecta a los peces anuales. Los machos elevan sus niveles de cortisol. Y si bien prácticamente desde que nacieron se reproducen sin parar, cuando el estrés los llena de hormonas ya no les importa nada y todos quieren ser John Travolta o Julio Boca. Danzan alocadamente, se pavonean para las hembras. Despliegan sus manchas azuladas. Pero acá hay algo raro.

Passos y sus colegas vieron que hacia el final del charco, las hembras, también estresadas, dejan de ser selectivas y aceptan las invitaciones de cualquier macho, incluso de los de otras especies. ¿Habrá que enviarles esta investigación a los machos para que no se gasten dejando todo en el piso de la discoteca?

“Capaz que no necesitarían despliegues tan coloridos cuando las hembras son menos selectivas, pero siempre hay competencia y la coloración tiene una doble función. La misma región se colorea de la misma forma frente a un competidor macho que frente a una hembra”, reflexiona el investigador. “Está bien, el macho podría cortejar menos, pero bueno, es su forma también de demostrar que está pronto para reproducirse, su forma de buscar hembras, su forma de señalizar dónde poner huevos”.

Puede entonces que no necesite azules tan estruendosos. Pero, dado que se acaba el charco, ¿qué mejor que irse por todo lo alto? El cortisol parece decirles a los machos –y a las hembras– que no se guarden nada. “Sí, es un poco eso, aunque las hembras sean menos selectivas; si te queda energía, usala, no te guardes nada, ¿para qué querés esa energía si no hay mañana?”, dice Passos, dejando otra vez en evidencia que las austrolebias deberían ser el pez favorito de los punks: también ellas se adhieren al paradigma del no future.

Un mundo maravillosamente complejo

El panorama de las Austrolebias reicherti parece ser bastante claro. El charco se seca, se estresan, y entonces dedican todas sus energías a la reproducción, los machos aumentando sus despliegues, las hembras siendo menos selectivas.

“En la naturaleza los cuentos no son perfectos”, enfatiza Passos. “Por ejemplo, tenemos un trabajo en que los machos se vuelven selectivos al final de la estación. ¿Eso contradice lo que estamos diciendo? No, no contradice, complejiza el cuento”, dice. Tratar de entender es adictivo. “Ahora estamos integrando esta selectividad de los machos en el estudio de la selección sexual de estos peces”, afirma.

“Podría tener que ver con el hecho de que cuando hay muchos machos, el macho no es selectivo. Hacia el final de la estación, al mismo tiempo que pasa todo esto del estrés, también hay una caída en la proporción de machos y hay muchas más hembras por macho. Entonces el macho puede ser selectivo. A la vez, estamos en este cuento del estrés y, si bien puede ser contradictorio, va todo en la misma bolsa. Lo desafiante ahora es poder atar bien todas estas puntas”, adelanta.

Cuando comenzamos a hablar por Zoom, Passos dijo que se estaba desconectando un poco del mundo académico. Sin embargo, los peces anuales seguro seguirán rondando por su cabeza. Puede que esto sea algo temporal, como los charcos que estudia, y que luego las austrolebias vuelvan a ocuparle la agenda. “Inevitablemente es un tema que me apasiona y del que voy a estar siempre al tanto. Por ejemplo, ahora estoy dirigiendo tesis. Siempre voy a estar cerca. Tal vez no vuelva a investigar en el laboratorio en el que estaba, o tal vez no vuelva a investigar, pero siempre estoy ahí para colaboraciones, para escribir y para salir al campo. Es un tema fascinante y me va a fascinar siempre”. Uno allí estará, esperando con la boca abierta, como un pececito de pecera al alimento, para maravillarse con lo compleja y diversa que es la vida en este planeta.

Artículo: Stress promotes reproduction in the annual fish _Austrolebias reicherti](/https://doi.org/10.1016/j.anbehav.2021.02.003)
Publicación: Animal Behaviour (abril de 2021)
Autores: Carlos Passos, Federico Reyes, Cecilia Jalabert, Laura Quintana, Bettina Tassino y Ana Silva.